La reproduction de l'hippocampe ou le secret de la grossesse masculine

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L’hippocampe est un nageur assez maladroit. Quand il s’apprête à mettre bas, juste avant le début des contractions, il cherche souvent à s’arrimer là où il peut à l’aide de sa queue. Oui, “il”, car c’est bien du mâle dont il s’agit. “Les hippocampes sont une belle bizarrerie de l’évolution”, admire Axel Meyer, de l’université de Constance. “L’un des systèmes reproductifs les plus extraordinaires chez les vertébrés”, surenchérit Qiang Lin, de l’Institut d’océanologie de la mer de Chine méridionale.

Le fait de porter ses petits jusqu’à la naissance – la gestation – a évolué indépendamment environ 150 fois chez les vertébrés, mais seule la lignée des hippocampes, les poissons syngnathidés, qui compte également les dragons des mers et les syngnathes, est connue pour en avoir développé une version masculine. Une exception évolutive qui captive les biologistes. En particulier trois équipes, en Chine, en Allemagne et en Australie. 

Un pseudo-placenta unique

La frénésie de recherches a commencé il y a dix ans, avec les premières études de séquençage génétique. Le groupe australien mené par Camilla Whittington entrevoit toute la complexité des différents stades de la grossesse, dans lesquels près de 3 000 gènes sont impliqués. Dans la foulée, le premier génome complet d’un hippocampe est publié. Mais comment a-t-il pu réinventer la reproduction en inversant les rôles ? “L’action de quelques-uns de ces gènes a depuis été identifiée, mais il reste encore beaucoup de travail à accomplir”, reconnaît aujourd’hui la biologiste de l’université de Sydney.

Elle a mis au jour en 2021 un organe stupéfiant, une sorte de placenta qui se forme au creux du ventre des mâles adultes : les tissus de l’abdomen s’épaississent, se vascularisent et se replient en poche incubatrice. C’est là que la femelle, après une parade nuptiale qui peut durer des heures, voire des jours, dépose ses œufs, que son conjoint féconde quand la poche s’est refermée. Deux études menées par des équipes chinoises ont récemment révélé que la mise en place de cette curieuse structure est contrôlée par des hormones mâles. “Nous ne savons pas à ce stade desquelles il s’agit exactement”, précise Axel Meyer, qui a ­participé aux travaux les plus récents, publiés en novembre dernier. “La découverte du rôle des hormones mâles remet en question plutôt qu’elle ne soutient l’hypothèse selon laquelle la poche est un homologue direct de la version féminine”, relève Yali Liu, de l’Institut d’océanologie de la mer de Chine méridionale. 

Comment ce pseudo-placenta réussit-il à échanger avec les embryons l’oxygène, le dioxyde de carbone, les lipides, les protéines, ainsi que les molécules inorganiques, telles que du calcium, du magnésium et du phosphore ? “La manière dont les embryons absorbent ces nutriments reste inconnue, répond Zoe Skalkos, de l’université de Sydney. Certaines molécules pourraient passer par la peau embryonnaire ou via les membranes d’une excroissance de l’intestin.”

La grande question est : pourquoi la gestation masculine a-t-elle évolué ?

Plus fascinant encore : le défi immunologique. Chez les mammifères, le système immunitaire est modulé durant la gestation pour ne pas rejeter les embryons, corps génétiquement étrangers, à travers l’activation de certains gènes essentiels. Sauf que chez l’hippocampe, ils sont en partie absents. Pourtant, ni réaction auto-immune ni faiblesse immunitaire ne perturbe la grossesse “Cela suppose l’évolution de mécanismes compensatoires”, raisonne la biologiste Olivia Roth, de l’université de Kiel. Des gènes liés à la diminution de l’expression des antioxydants ou à la production d’antifongiques et d’antibactériens sont régulièrement identifiés. “Nous avons observé une expansion de certaines voies immunitaires et des populations de cellules semblent induites en réponse au stress”, ajoute la chercheuse.

Une réorganisation massive

Le microbiote de la poche semble jouer lui aussi un rôle. Deux études parues cette année, l’une allemande et l’autre australienne, démontrent que les mâles enceints développent un microbiome distinct, plus riche, et que ces bactéries paternelles réduisent la durée de gestation et améliorent la survie des petits. “Le rôle général du microbiome de la poche est de favoriser une gestation réussie tout en protégeant le père, mais on ne sait pas encore bien comment cela se produit”, reconnaît Zoe Skalkos, qui a cosigné l’une des études.

“La grande question est : pourquoi la gestation masculine a-t-elle évolué ?”, reprend Camilla Whittington. Cela s’est probablement passé entre les débuts de la lignée, il y a environ 50 millions d’années, et le moment où les hippocampes ont divergé de leurs cousins, il y a 10 ou 20 millions d’années. “Au début, les mâles ont simplement une plaque osseuse sur laquelle les œufs sont collés. Puis apparaissent des crêtes osseuses entre lesquelles les œufs sont mieux protégés et moins visibles. Enfin, la structure se referme pour former une poche”, retrace Axel Meyer.

L’histoire évolutive de la grossesse masculine chez les hippocampes devient de plus en plus cohérente

Force est de constater que cette adaptation a été une réussite, avec des garanties de survie face à la prédation et aux menaces extérieures, et un contrôle du développement de la progéniture – le tout avec un ratio spermatozoïdes par ovule dix mille fois moins élevé que son proche parent le poisson-zèbre. “L’histoire évolutive de la grossesse masculine chez les hippocampes devient de plus en plus cohérente”, observe Qiang Lin. 

Magie de la vie

Comment une réorganisation aussi massive des fonctions biologiques essentielles s’est-elle mise en place ? “Ce système pourrait avoir vu le jour grâce à la cooptation de voies génétiques et hormonales existantes, probablement sous l’effet de la sélection sexuelle et des pressions exercées par leurs habitats souvent complexes, comme les herbiers marins et les récifs coralliens”, imagine Yali Liu. Et la complexité du système immunitaire a diminué à mesure que l’implication des pères dans la gestation a augmenté. “Nous supposons qu’une perte d’un gène immunitaire essentiel s’est produite, en entraînant d’autres, et offrant l’opportunité évolutive de l’apparition de cette grossesse masculine, poursuit Olivia Roth. Nous ne savons pas si ce schéma est généralisable, mais le système immunitaire a évolué avec une flexibilité bien plus grande que ce que l’on supposait.”

Autre mécanisme unique parmi les vertébrés : l’accouchement est déclenché par une hormone – l’arginine-vasotocine – qui actionne des muscles squelettiques situés près de l’ouverture de la poche. Magie de la vie : en quelques secondes, les pères peuvent expulser de dix à plus d’un millier de petits hippocampes, qui se dispersent aussitôt dans l’océan. Un peu maladroitement.